Tuesday, January 18, 2022

El Primer Gigante de los Mares: Cymbospondylus youngorum

Cuando pensamos en gigantes marinos, usualmente lo primero que nos viene a la mente son la ballenas, las cuales incluyen el animal más grande de nuestro planeta, la ballena azul (Balaenoptera musculus), que puede alcanzar hasta un largo de 29 metros (95 pies). Durante el Mesozoic, la llamada 'Era de los Dinosaurios' los océanos también tenían gigantes marinos, principalmente ictiosaurios, pliosaurios y mosasaurios. De estos tres grupos de reptiles marinos del Mesozoico, los ictiosaurios se llevan el record por alcanzar los tamaños más grandes. En mi colaboración más reciente, publicada a finales de diciembre en Science, describimos el primer ictiosaurio gigante, quien a la vez es el primer animal que se puede considerar gigante en toda la historia de vida en el planeta. La nueva especie, llamada Cymbospondylus youngorum, fue descubierta en depósitos del Triásico Medio (~242–247 millones de años) en el centro de Nevada y es parte de una fauna, conocida como Fossil Hill Fauna, que incluye siete especies adicionales de ictiosaurios y el pistorauroideo Augustasaurus hagdorni (Leidy, 1868; Merriam, 1906, 1910; Sander et al., 1997; Schmitz et al., 2004; Fröbisch et al., 2006; Fröbisch et al., 2013; Klein et al., 2020; Sander et al., 2021).

Reconstrucción de Cymbospondylus youngorum hecha por mi talentosa colega Stephanie Abramowicz (aquí pueden ver algunos de sus otros trabajo).

Con un cráneo de alrededor dos metros de largo, estimamos que el cuerpo de Cymbospondylus youngorum alcanzaba un largo de alrededor de 17 metros, lo cual es cerca al tamaño de los cachalote (Physeter macrocephalus), y unos cuantos metros más pequeño que el icitiosaurio nombrado más grande, Shonisaurus sikanniensis, que se estima medía alrededor de 21 metros (Nicholls and Manabe, 2004; Sander et al., 2021). En adición a S. sikanniensis, se han encontrado restos de otros ictiosaurios más grandes, con tamaños que se acercan a los 25 metros (Lomax et al., 2018), pero tanto estos, como S. sikanniensis, son del Triásico tardío, o sea, geocronológicamente más jóvenes que C. youngorum.
El holotipo de Cymbospondulus youngorum: vistas dorsal (A-B) y ventral (C-D) del cráneo y mandíbula; detalle de la dentadura (E-F), y húmero (H-K). El cráneo se encuentra actualmente en exhibición en el Museo de Historia Natural del Condado de Los Angeles.

El holotipo de Shonisaurus sikanniensis, el cual tuve la oportunidad de ver en una visita reciente al Royal Tyrrell Museum en Alberta, Canada.

La Fauna de Fossil Hill representa el conjunto más diverso de ictiosarios que se conoce al momento, con especies que van desde los dos a 17 metros de largo. Esto tomó lugar alrededor de 246 millones de años atrás, apenas unos seis millones después de la extinción Permo-Triásica, (la peor de la historia y donde se extinguió alrededor de 90% de las especies en el planeta) e, interesantemente, unos tres millones de años desde que aparecen los primeros ictiosaurios . Todo esto sugiere una pronta recuperación en los océanos y que los icitiosaurios se diversificaron y alcanzaron tamaños enormes rápidamente. Con esta información en mano, decidimos explorar en mayor detalle la estructura e interacciones tróficas (quién se come a quién) en este antiguo ecosistema y tazas evolutivas en los ictiosaurios.

Además de los reptiles marinos, la Fauna de Fossil Hill incluye peces, conodontes, ammonites y posiblemente coleoideos (cefalópodos sin concha). Una de las preguntas principales que nos hicimos sobre este ecosistema antiguo fue cuan estable era este ecosistema dominado por depredadores (i.e. los ictiosaurios) aún cuando todavía no existían los productores primarios que encontramos actualmente en los océanos. Para contestar esta pregunta estimamos la masa corporal, número de individuos y requerimientos energéticos de las especies de la Fauna de Fossil Hill y usamos esa información para explorar distintos modelos computacionales de flujo de energía para determinar la estabilidad de esa red trófica. 

Arriba, matriz de interacciones tróficas (quién se come a quién) que utilizamos para establecer los modelos de flujo de energía entre los miembros de la Fauna de Fossil Hill.
Abajo, gráfica con los valores obtenidos con los distintos modelos de red trófica que usamos. Los distintos resultados son en base a los valores que estimamos para el total de la biomasa para peces e invertebrados con partes duras. 

Los resultados de este análisis confirmaron que el ecosistema de la Fauna de Fossil Hill si era estable, aún si solo consideramos a los amonites como los principales productores primarios y que la cadena alimenticia era más corta en comparación a las actuales. Otro aspecto interesante de esta parte de nuestro estudio es que los resultados sugieren que había comida suficiente para la presencia (hipotética) de una especie adicional de ictiosaurio gigante que consumiera alimento a granel (bulk feeding/filter feeding), como hacen los misticetos (ballenas barbadas).

El otro análisis que hicimos fue comparar las tazas de evolución de gigantismo entre ictiosaurios y cetáceos. Para esto hicimos unos análisis utilizando filogenias calibradas y estimados de tamaño de cuerpo para la mayor cantidad de especies posible de ambos grupos, que en el caso de los ictiosaurios logramos incluir 48 especies y 269 especies de cetáceos. El resultado principal de este análisis fue concluir que los ictiosaurios alcanzaron tamaños gigantes bien temprano y bien rápido en su historia evolutiva! El tiempo transcurrido desde su origen al momento que alcanzaron tamaños gigantes fue mucho más corto que en los cetáceos, que como sabemos, también alcanzaron tamaños gigantes, pero a lo largo de un periodo más largo de tiempo. En ambos grupos se detectaron aumentos en el tamaño de cuerpo en más de una ocasión, y en algunos grupos de cetáceos también observamos disminución en tamaño, particularmente en los Kogiidae (los cachalotes pigmeos y parientes extintos). 

Gráfica comparando la taza de evolución de tamaño de cuerpo entre ictiosaurios (líneas azules) y cetáceos (líneas blancas). El eje 'Y' representa los valores de tamaño de cuerpo (aumentan hacia arriba), mientras que el eje 'X' es el tiempo transcurrido (en millones de años) desde el origen de los grupos. Aquí también se puede ver la similitud en tamaño entre Cymbospondylus youngorum (arriba a la derecha) y un cachalote (abajo a la derecha).

Previamente se habían publicado trabajos enfocados en la evolución de gigantismo en los misticetos (ballenas barbadas) y nuestros resultados son congruentes con los de ese estudio (Slater et al., 2017). Sin embargo, nuestro trabajo es el primero en examinar la evolución de tamaño de cuerpo que incluye todos los grupos de cetáceos, desde los más antiguos hasta los actuales. Nuestros resultados sugieren además que la evolución de gigantismo en los cetáceos está relacionado con cambios en la alimentación. En el caso de los misticetos parece relacionarse con la pérdida de dientes y alimentación a granel (bulk feeding), mientras que en los odontocetos con alimentación raptorial y búsqueda de presas a grandes profundidades.

De izquierda a derecha: yo con una réplica del cráneo de un rorcual Minke (Balaenoptera acutorostrata), al centro Tom Young quien junto con su esposa son los fundadores de Great Basin Brewing Co. y a la derecha Martin Sander (University of Bonn), uno de los autores principales del trabajo, con una réplica del cráneo de Cymbospondylus youngorum. El epíteto específico "youngorum" es en honor a los Young por su apoyo a los proyecto de Martin en Nevada y a nuestro museo.

Como investigadores frecuentemente nos gusta comparar ictiosaurios con cetáceos, así que este proyecto fue muy satisfactorio ya que logramos investigar y comparar detalladamente algunos de los aspectos evolutivos que comparten ambos grupos. Para este proyecto utilizamos una combinación de métodos paleontológicos tradicionales (descripciones, medidas y observaciones, etc.) y modelos computacionales lo cual facilitó la exploración de patrones macroevolutivos usando el registro fósil de estos tetrápodos marinos. Nuestros resultados, como ya mencioné, fueron muy interesantes y no hubiese sido posible sin el diverso equipo de expertos en nuestro grupo de trabajo. Aún así, este fue un primer paso ya que queda mucho más por conocer de estos antiguos ecosistemas marinos y evolución de tamaño de cuerpo en otros grupos de vertebrados que se readaptaron a una vida en el mar.

Referencias

Fröbisch, N. B., P. M. Sander, and O. Rieppel. 2006. A new species of Cymbospondylus (Diapsida, Ichthyosauria) from the Middle Triassic of Nevada and a re-evaluation of the skull osteology of the genus. Zoological Journal of the Linnean Society 147:515–538.

Fröbisch, N. B., J. Fröbisch, P. M. Sander, L. Schmitz, and O. Rieppel. 2013. Macropredatory ichthyosaur from the Middle Triassic and the origin of modern trophic networks. Proceedings of the National Academy of Sciences 110(4):1393–1397.

Klein, N., L. Schmitz, T. Wintrich, and P. M. Sander. 2020. A new cymbospondylid ichthyosaur (Ichthyosauria) from the Middle Triassic (Anisian) of the Augusta Mountains, Nevada, USA. Journal of Systematic Palaeontology 18(14):1167–1191.

Leidy, J. 1868. Notice of some reptilian remains from Nevada. Proceedings of the Philadelphia Academy of Sciences 20:177–178.

Lomax, D. R., P. De la Salle, J. A. Massare, and R. Gallois. 2018. A giant late Triassic ichthyosaur from the UK and a reinterpretation of the Aust Cliff 'dinosaurian' bones. PLoS ONE 13(4):e0194742.

Merriam, J. C. 1906. Preliminary note on a new marine reptile from the Middle Triassic of Nevada. University of California Publications–Bulletin of the Department of Geology 5:5–79.

Merriam, J. C. 1910. The skull and dentition of a primitive ichthyosaurian from the Middle Triassic. University of California Publications–Bulletin of the Department of Geology 5:381–390.

Nicholls, E. L., and M. Manabe. 2004. Giant ichthyosaurs of the Triassic—a new species of Shonisaurus from the Pardonet Formation (Norian:late Triassic) of British Columbia. Journal of Vertebrate Paleontology 24:838–849.

Sander, P. M., O. C. Rieppel, and H. Bucher. 1997. A new pistosaurid (Reptilia:Sauropterygia) from the Middle Triassic of Nevada and its implications for the origin of the plesiosaurs. Journal of Vertebrate Paleontology 17(3):526–533.

Sander, P. M., E. M. Griebeler, N. Klein, J. Velez-Juarbe, T. Wintrich, L. J. Revell, and L. Schmitz. 2021. Early giant reveals faster evolution of large size in ichthyosaurs than in cetaceans. Science 374:eabf5787.

Schmitz, L., P. M. Sander, G. W. Storrs, and O. Rieppel. 2004. New Mixosauridae (Ichthyosauria) from the Middle Triassic of the Augusta Mountains (Nevada, USA) and their implications for mixosaur taxonomy. Palaeontographica Abt. A 270:133–162.

Slater, G. J., J. A. Goldbogen, and N. D. Pyenson. 2017. Independent evolution of baleen whale gigantism linked to Plio-Pleistocene ocean dynamics. Proceedings of the Royal Society B 284:20170546.

Friday, December 24, 2021

The First Ocean Giant

When we think of ocean giants we usually think of whales, which indeed include the largest animal known to have lived in our planet, the blue whale (Balaenoptera musculus) reaching lengths of up to 29 meters (95 feet). Things were not so different during the Mesozoic, the so-called 'Age of Dinosaurs', when the oceans had various groups of large marine tetrapods, mainly ichthyosaurs, pliosaurs and mosasaurs. Amongst these different groups of Mesozoic marine reptiles, ichthyosaurs hold the record for the largest to have swam in the Mesozoic seas. Now, in my most recent paper published yesterday in Science, we describe the first giant ichthyosaur, which also turned out to be the first giant vertebrate in Earth's history. The new species, named Cymbospondylus youngorum, was discovered in Middle Triassic (~242-247 million years ago) deposits in central Nevada and is part of an icthyosaur-rich fauna (AKA Fossil Hill Fauna) that includes at least seven other species of ichthyosaurs and the pistosauroid Augustasaurus hagdorni (Leidy, 1868; Merriam, 1906, 1910; Sander et al., 1997; Schmitz et al., 2004; Fröbisch et al., 2006; Fröbisch et al., 2013; Klein et al., 2020; Sander et al., 2021).

Life reconstruction of Cymbospondylus youngorum by my very talented colleague Stephanie Abramowicz (you should check out her other work here).

With a skull that's about two meters long, Cymbospondylus youngorum has an estimated body length of about 17 meters which is close to that of extant sperm whales (Physeter macrocephalus), and several meters smaller than the largest named ichthyosaur Shonisaurus sikanniensis which had a body length of 21 meters (Nicholls and Manabe, 2004; Sander et al 2021). There are fragmentary remains of larger ichthyosaurs, with body lengths estimates close to 25 meters (Lomax et al., 2018), but these, as well as S. sikanniensis, are from late Triassic deposits, hence geochronologically younger than C. youngorum.
The holotype of Cymbospondulus youngorum; dorsal (A-B) and ventral (C-D) views of the skull; closeup of the teeth (E-F), and humerus (H-K). The skull is currently on exhibit at the Natural History Museum of Los Angeles County.

The holotype of Shonisaurus sikanniensis, seen on a recent visit to the Royal Tyrrell Museum in Alberta, Canada.

The Fossil Hill Fauna represents the most diverse ichthyosaur assemblage known, with species ranging from 2 to 17 meters. Interestingly, this is taking place about 246 million years ago, a mere six million years after the Permo-Triassic extinction, when about 90% of organism in our planet became extinct, and 3 million years after the appearance of the first ichthyosaurs. This suggest a speedy recovery for life in the oceans, and very fast diversification and body size increase in ichthyosaurs, and made us wonder about the structure and trophic interactions in this ancient ecosystem.

Besides the marine tetrapods, the Fossil Hill Fauna includes fishes, conodonts, ammonoids and most likely coleoids (shell-less cephalopods). One of the big questions with regards to this ancient ecosystem was, how sustainable was this predator-rich environment in the absence of modern primary producers? To answer this we explored energy flux models by estimating body masses, number of individuals and energy requirements for the Fossil Hill Fauna to test food web stability. 

Top, trophic interaction matrix used for modeling energy flux amongst members of the Fossil Hill Fauna. Bottom, graphic showing values for each different food web models. Variation between the different models are based on different estimates of total biomass for "shelled invertebrates and "fish". (See our supplementary material for a more detailed explanation of the models.)

The short answer is yes, the Fossil Hill Fauna was stable, even if taking the ammonites as the sole primary producers. More interestingly, our results suggest that this fauna could still sustain additional marine tetrapods, including a hypothetical filter or bulk feeding ichthyosaur!

Our other big analysis was to compare body size evolution in ichthyosaurs and whales. For this we used time-calibrated phylogenies and body size datasets for both groups to explore body size evolution over time in these two, somewhat similar, groups of secondarily aquatic tetrapods. The big takeaway from our analysis is that ichthyosaurs got really big, really early in their evolutionary history, at a rate unmatched by cetaceans which got big at slower rates. Body size increases occurred multiple times in both groups, and we also detected body size decreases in some cetacean lineages, such as kogiids (pygmy and dwarf sperm whales and their extinct relatives). 

Comparison of body size evolution in ichthyosaurs vs cetaceans. The 'Y' axis shows relative body size (greater towards the top) and the 'X' axis is time since the origin of the different groups.

Previous work on cetacean body size evolution had focused on mysticetes (baleen whales), and our results are congruent with those studies (Slater et al., 2017). However, this was a first take on body size evolution on cetaceans as a whole, with some interesting results for odontocetes. Broadly, the evolution of large body sizes in cetaceans seems to be linked to feeding specializations, loss of teeth and bulk feeding in mysticetes and raptorial feeding and deep diving in odontocetes.

From left to right: myself with a cast of a Minke whale (Balaenoptera acutorostrata) skull, Tom Young and lead author Martin Sander (University of Bonn) with a cast of the skull of Cymbospondylus youngorum. The specific epithet of the new species is after Tom and his wife Bonda owners of Great Basin Brewing Co., and supporters of Martin's work in Nevada.

As researcher we often compare ichthyosaurs and cetaceans, so this project was extremely satisfying as we were able to really dive into some of the overlapping aspects of their evolutionary history. Our approach combined traditional paleontological methods with computational modeling bringing together a group of experts in different fields which allowed us to explore macroevolutionary patterns in these groups. While our results are very exciting, this work is a stepping stone as there is still a lot to understand about ancient marine ecosystems and body size evolution across other groups of secondarily aquatic tetrapods. 

Literature Cited

Fröbisch, N. B., P. M. Sander, and O. Rieppel. 2006. A new species of Cymbospondylus (Diapsida, Ichthyosauria) from the Middle Triassic of Nevada and a re-evaluation of the skull osteology of the genus. Zoological Journal of the Linnean Society 147:515–538.

Fröbisch, N. B., J. Fröbisch, P. M. Sander, L. Schmitz, and O. Rieppel. 2013. Macropredatory ichthyosaur from the Middle Triassic and the origin of modern trophic networks. Proceedings of the National Academy of Sciences 110(4):1393–1397.

Klein, N., L. Schmitz, T. Wintrich, and P. M. Sander. 2020. A new cymbospondylid ichthyosaur (Ichthyosauria) from the Middle Triassic (Anisian) of the Augusta Mountains, Nevada, USA. Journal of Systematic Palaeontology 18(14):1167–1191.

Leidy, J. 1868. Notice of some reptilian remains from Nevada. Proceedings of the Philadelphia Academy of Sciences 20:177–178.

Lomax, D. R., P. De la Salle, J. A. Massare, and R. Gallois. 2018. A giant late Triassic ichthyosaur from the UK and a reinterpretation of the Aust Cliff 'dinosaurian' bones. PLoS ONE 13(4):e0194742.

Merriam, J. C. 1906. Preliminary note on a new marine reptile from the Middle Triassic of Nevada. University of California Publications–Bulletin of the Department of Geology 5:5–79.

Merriam, J. C. 1910. The skull and dentition of a primitive ichthyosaurian from the Middle Triassic. University of California Publications–Bulletin of the Department of Geology 5:381–390.

Nicholls, E. L., and M. Manabe. 2004. Giant ichthyosaurs of the Triassic—a new species of Shonisaurus from the Pardonet Formation (Norian:late Triassic) of British Columbia. Journal of Vertebrate Paleontology 24:838–849.

Sander, P. M., O. C. Rieppel, and H. Bucher. 1997. A new pistosaurid (Reptilia:Sauropterygia) from the Middle Triassic of Nevada and its implications for the origin of the plesiosaurs. Journal of Vertebrate Paleontology 17(3):526–533.

Sander, P. M., E. M. Griebeler, N. Klein, J. Velez-Juarbe, T. Wintrich, L. J. Revell, and L. Schmitz. 2021. Early giant reveals faster evolution of large size in ichthyosaurs than in cetaceans. Science 374:eabf5787.

Schmitz, L., P. M. Sander, G. W. Storrs, and O. Rieppel. 2004. New Mixosauridae (Ichthyosauria) from the Middle Triassic of the Augusta Mountains (Nevada, USA) and their implications for mixosaur taxonomy. Palaeontographica Abt. A 270:133–162.

Slater, G. J., J. A. Goldbogen, and N. D. Pyenson. 2017. Independent evolution of baleen whale gigantism linked to Plio-Pleistocene ocean dynamics. Proceedings of the Royal Society B 284:20170546.

Thursday, July 15, 2021

Los roedores más antiguos del Caribe, Parte 3!!

Nuestro descubrimiento más reciente ha salido publicado en la revista científica Papers in Palaeontology, como parte de los resultados de las excavaciones en Puerto Rico durante los últimos dos años. Este nuevo descubrimiento se trata de una especie nueva de roedor al cual nombramos como Caribeomys merzeraudi*. Esta es la tercera especie de roedor endémico que habitaba en Puerto Rico  alrededor de 29 millones de años. Sin embargo, distinto a todos los otros roedores endémicos, vivos o extintos de la región, este nuevo roedor representa un grupo nunca antes descubierto en las Antillas. 
*Esta nueva especie esta dedicada a la memoria de nuestro amigo y colega Gilles Merzeraud en reconocimiento a su invaluable contribución sobre la localidad donde descubrimos a Caribeomys.

Cráneo de un roedor geomorfo y los dientes que encontramos en la Formación San Sebastian.

Caribeomys merzeraudi (raton caribeño de Merzeraud) pertenece a un grupo de roedores conocido como Geomorpha o geomorfos, que actualmente incluye a las ratas de abazones o tuzas (pocket gophers) y a las ratas y ratones canguro. Los geomorfos se originan en Norteamérica en el Eoceno medio (entre 37-47 millones de años) donde evolucionaron aislados en ese continente hasta lograr dispersarse hacia América del Sur, luego del cierre del Paso Marino Centroamericano hace ~3 millones de años y así formando parte del Gran Intercambio Biótico Americano. ¿Pero cómo llegó esta especie de geomorfo a Puerto Rico?

Un Roedor Norteamericano en el Caribe
Debido a la falta de conexión terrestre entre América del Norte con Puerto Rico o alguna otra isla de las Antillas* sugiere que Caribeomys debió llegar de forma aleatoria vía dispersión transoceánica desde Norteamérica en algún momento a finales del Eoceno (Marivaux et al., 2021). Este tipo de evento de dispersión, aunque suene poco común, ha ocurrido en múltiples ocaciones en diversos grupos. Por ejemplo, la presencia de solenodontes (las musarañas endémicas caribeñas: Nesophontes spp. y Solenodon spp.) y salamandras en el Mioceno medio de La Española también se explica mediante este tipo dispersión (Roca et al., 2004; Brace et al., 2016; Sato et al., 2016; Poinar & Wake, 2015). Otros ejemplos son los orígenes de los roedores caviomorfos y primates suramericanos cuyos ancestros se dispersaron de forma similar desde África hacia América del Sur (Antoine et al., 2012; Bond et al., 2015). Esto también explica la llegada de primates a Panamá durante el Mioceno temprano, casi 20 millones de años previo al cierre del Paso Marino Centroamericano (Bloch et al., 2016).
*La única excepción es Jamaica, cuya historia geológica es un tanto distinta y durante parte del Eoceno estuvo unida a Centroamérica (Robinson, 1994; Iturralde-Vinent & MacPhee, 1999).
Mapa paleogeográfico del Caribe, Norte y Sur América, mostrando la falta de conexión con América del Norte a finales del Eoceno y comienzos del Oligoceno (~34 Ma; Marivaux et al., 2021).

La  descripción de la nueva especie Caribeomys merzeraudi consiste de dos dientes diminutos que fueron colectados en la Formación San Sebastian en el noroeste de Puerto Rico. En los dientes se observan características que lo identifican como un geomorfo, además se observa el arreglo de algunas cúspides de las muelas y un esmalte inusualmente grueso. Estas características únicas sugieren que Caribeomys llegó a la isla incluso previo a la llegada de roedores caviomorfos a finales del Eoceno (~33.9 Ma). Los dientes de Caribeomys proviene de la misma unidad donde encontramos el dugongo Priscosiren atlantica y los restos de los roedores caviomorfos más antiguos del Caribe: los Dinomyidae Borikenomys praecursor y una segunda especie aún sin nombrar (Velez-Juarbe & Domning, 2014; Velez-Juarbe et al., 2014; Marivaux et al., 2020). Esta unidad es parte de una secuencia que representa ambientes terrestres y marinos muy cercanos a la costa depositados entre 29.17-29.78 millones de años atrás (Ortega-Ariza et al., 2015) en la cual se han descubierto restos de otros vertebrados, invertebrados y plantas (ver ilustración abajo).
Sección estratigráfica de la Formación San Sebastián donde se observan las unidades donde se han descubierto fósiles y tomado muestras para obtener edades radiométricas. La columna está modificada del trabajo de Marivaux et al. (2020) a la cual se le añadió algunos de los descubrimientos más relevantes (Velez-Juarbe et al., 2007, 2014; Velez-Juarbe & Domning, 2014; Herrera et al., 2014; Blackburn et al., 2020).

Basándonos en el tamaño de los dientes, estimamos que Caribeomys tenía un peso de alrededor de 100 gramos (poco menos de 1/4 de libra; Marivaux et al., 2021). En contraste, Borikenomys tenía un peso cercano a los 1800 gramos (~4 libras), mientras que la tercera especie de roedor encontrada en esta unidad se acercaba a los 13,600 gramos (~30 libras). Con el descubrimiento de Caribeomys podemos concluir que durante el Oligoceno temprano en Puerto Rico existían al menos tres especies de roedores endémicos. Hasta poco antes y principio de la llegada de los primeros humanos a las Antillas también existían múltiples especies de roedores endémicos en la isla, incluyendo un descendiente de Borikenomys.
Localidad donde se descubrieron los dientes de Caribeomys merzeraudi y los dinomiidos de la Formación San Sebastián. Las siluetas representan la diferencia en tamaño entre las distintas especies.

Caribeomys se convierte en la adición más reciente a la fauna del Oligoceno de Puerto Rico y el Caribe. Sin embargo encontrar estos dientes tan diminutos no fue fácil, ya que para encontrarlos tuvimos que recurrir a lavar y tamizar una gran cantidad de sedimento de la capa fosilífera para luego pasar muchas horas más observando cantidades pequeñas del sedimento residual bajo un microscopio. 
Los colegas Lázaro Viñola López (University of Florida) y Laurent Marivaux (Université de Montpellier) examinando sedimento residual en busca de dientes diminutos durante la campaña de campo de 2019.


References

Antoine, P.-O., L. Marivaux, D. A. Croft, G. Billet, M. Ganerød, C. Jaramillo, T. Martin, M. J. Orliac, J. Tejada, A. J. Altmirano, F. Duranthon, G. Fanjat, S. Rousse, and R. Salas Gismondi. 2012. Middle Eocene rodents from Peruvian Amazonia reveal the pattern and timing of caviomorph origins and biogeography. Proceedings of the Royal Society B 279:1319–1326.

Blackburn, D. C., R. M. Keefe, M. C. Vallejo-Pareja, and J. Vélez-Juarbe. 2020. The earliest record of Caribbean frogs: a fossil coquí from Puerto Rico. Biology Letters 16:20190947.

Bloch, J. I., E. D. Woodruff, A. R. Wood, A. F. Rincon, A. R. Harrington, G. S. Morgan, D. A. Foster, C. Montes, C. A. Jaramillo, Nathan A. Jud, D. S. Jones, and B. J. MacFadden. 2016. First North American fossil monkey and early Miocene tropical biotic interchange. Nature 533:243–246.

Bond, M., M. F. Tejedor, K. E. Campbell Jr., L. Chornogubsky, N. Novo, and F. Goin. 2015. Eocene primates of South America and the African origins of New World monkeys. Nature 520:538–541.

Brace, S., J. A. Thomas, L. Dalén, J. Burger, R. D. E. MacPhee, I. Barnes, and S. Turvey. 2016. Evolutionary history of the Nesophontidae, the last unplaced recent mammal family. Molecular Biology and Evolution 33:3095–3103.

Herrera, F., S. R. Manchester, J. Vélez-Juarbe, and C. Jaramillo. 2014. Phytogeographic history of the Humiriaceae (Part 2). International Journal of Platn Science 175:828–840.

Iturralde-Vinent, M. A., and R. D. E. MacPhee. 1999. Paleogeography of the Caribbean region: implications for Cenozoic biogeography. Bulletin of the American Museum of Natural History 238:1–95.

Marivaux, L., J. Vélez-Juarbe, and P.-O. Antoine. 2021. 3D models related to the publication: An unpredicted ancient colonization of the West Indies by Nort American rodents: dental evidence of a geomorph from the early Oligocene of Puerto Rico. MorphoMuseuM. DOI: 10.18563/journal.m3.128

Marivaux, L., J. Vélez-Juarbe, G. Merzeraud, F. Pujos, L. W. Viñola López, M. Boivin, H. Santos-Mercado, E. J. Cruz, A. Grajales, J. Padilla, K. I. Vélez-Rosado, M. Philippon, J.-L. Léticée, P. Münch, and P.-O. Antoine. 2020. Early Oligocene chinchilloid caviomorphs from Puerto Rico and the initial rodent colonization of the West Indies. Proceedings of the Royal Society B 287:20192806.

Marivaux, L., J. Vélez-Juarbe, L. W. Viñola López, P.-H. Fabre, F. Pujos, H. Santos-Mercado, E. J. Cruz, A. M. Grajales Pérez, J. Padilla, K. I. Vélez-Rosado, J.-J. Cornée, M. Philippon, P. Münch and P. Olivier Antoine. 2021. An unpredicted ancient colonization of the West Indies by North American rodents: dental evidence of a geomorph from the early Oligocene of Puerto Rico. Papers in Palaeontology, 1–19. DOI: 10.1002/spp2.1388

Ortega-Ariza, D., E. K. Franseen, H. Santos-Mercado, W. R. Ramírez-Martínez, and E. E. Core-Suárez. 2015. Strontium isotope stratigraphy for Oligocene-Miocene carbonate systems in Puerto Rico and the Dominican Republic: implications for Caribbean processes affecting depositional history. Journal of Geology 123:539–560.

Poinar, G., Jr., and D. B. Wake. 2015. Palaeoplethodon hispaniolae gen. n., sp. n. (Amphibia: Caudata), a fossil salamander from the Caribbean. Palaeodiversity 8:21–29.

Robinson, E. 1994. Jamaica. 111–127. In Donovan, S. K. and Jackson, T. A. (eds.) Caribbean Geology: An Introduction. University of West Indies Publishers Association, Kingston.

Roca, A. L., G. K. Bar-Gal, E. Eizirik, K. M. Helgen, R. Maria, M. S. Springer, S. J. O'Brien, and W. J. Murphy. 2004. Mesozoic origin for West Indian insectivores. Nature 429:649–651.

Sato, J. J., S. D. Ohdachi, L. M. Echenique-Diaz, R. Borroto-Páez, G. Begué-Díez, J. L. Delgado-Labañino, J. Gámez-Díez, J. Alvarez-Lemus, S. Truong Nguyen, N. Yamaguchi, and M. Kita. 2016. Molecular phylogenetic analysis of nuclear genes suggest a Cenozoic over-water dispersal origin for the Cuban solenodon. Scientific Reports 6:31173.

Velez-Juarbe, J., and D. P. Domning. 2014. Fossil Sirenia of the West Atlantic and Caribbean Region: X. Priscosiren atlantica, gen. et sp. nov. Journal of Vertebrate Paleontology 34:951–964.

Velez-Juarbe, J., C. A. Brochu, and H. Santos. 2007. A gharial from the Oligocene of Puerto Rico: transoceanic dispersal in the history of a non-marine reptile. Proceedings of the Royal Society B 274:1245–1254.

Velez-Juarbe, J., T. Martin, R. D. E. MacPhee, and D. Ortega-Ariza. 2014. The earliest Caribbean rodents: Oligocene caviomorphs from Puerto Rico. Journal of Vertebrate Paleontology 34:157–163.

Wednesday, April 7, 2021

Origen e Historia Evolutiva de los Manatíes, Parte 2

Hoy les traigo el descubrimiento más reciente sobre la historia evolutiva de los manatíes. Y es que en esta nueva publicación científica junto con los colegas Catalina Suarez, Javier N. Gelfo y Jorge W. Moreno-Bernal, describimos los restos más antiguos de manatíes de las Américas. En la entrada previa de esta serie ya les había adelantado lo que sabíamos hasta el momento (2015) sobre la historia evolutiva de los manatíes, incluyendo el origen europeo del grupo. En este nuevo trabajo describimos una porción de un maxilar izquierdo con las dos muelas más posteriores (denominadas como M2 y M3), proveniente de la Formación Barzalosa, la cual se depositó entre 16.5-17.7 millones de años, lo cual nos ayuda a entender mejor los orígenes de las especies actuales de manatí (Suarez et al., 2021). Al estudiar y examinar el fósil de la Formación Barzalosa llegamos a la conclusión que guarda mucha similitud con Potamosiren magdalenensis, una especie de manatí extinto que vivía en lo que hoy día es Colombia entre 11.6-13.8 millones de años atrás (Reinhart, 1951; Kellogg, 1966; Domning, 1997). Por su parecido, designamos a este nuevo fósil como Potamosiren cf. P. magdalenensis, y pasa a ser el registro más antiguo de esta especie. Algo que distingue a Potamosiren de otros sirenios, especialmente de otros manatíes, son dos características particulares de sus dientes. La primera es que todavía retienen tres molares por cada cuadrante y la segunda, es que el esmalte de las muelas es inusualmente grueso.

A-C. Maxilar izquierdo de Potamosiren cf. P. magdalenensis de la Formación Barzalosa. 
D. Maxilar izquierdo de Potamosiren magdalenensis del Grupo Honda. (Modificado de Suarez et al., 2021).

El Potamosiren de la Fm. Barzalosa, junto a una especie poco conocida de manatí del Mioceno temprano de Perú (Antoine et al., 2016), representan los restos más antiguos de manatíes en las Américas. Ambos, coinciden geográficamente y temporalmente con el inicio de la formación del Mega-Humedal de Pebas, el cual abarcó una enorme zona entre 23-10 millones de años, e incluía partes de Perú, Colombia y Brazil (Hoorn et al., 2010). Este mega-humedal estaba conectado con el mar Caribe hacia el norte, lo cual funcionó como vía de entrada para distintos organismos marinos. Los depósitos sedimentarios que se formaron durante la duración de el Mega-Humedal de Pebas están principalmente compuestos de estratos que representan ambientes terrestres y de agua dulce, con algunas incursiones marinas. Mientras que el manatí de Pebas viene de sedimentos que representan ambientes acuáticos mixtos, los del Potamosiren de Barzalosa son de agua dulce, ambos entonces representan los primeros registros de sirenios del grupo terminal (crown group) fuera de ecosistemas marinos. (En este contexto, Sirenia es el crown group, que es el grupo más exclusivo compuesto de las especies actuales y sus parientes más cercanos, y Pan-Sirenia es el grupo total que incluye las especies extintas basales y las actuales; ver imagen abajo).

En este árbol filogenético se puede apreciar las relaciones entre los distintos grupos de sirenios, con énfasis en los manatíes (Trichechidae). En gris está representado la duración del Mega-Humedal de Pebas y los distintos colores representan los ambientes donde se encuentran las distintas especies. (Modificado de Suarez et al., 2021).

Como se puede observar en el árbol (ver arriba) entre los sirenios, solamente los manatíes (Trichechinae) incursionan en ambientes de agua dulce. Esto contrasta con otros grupos de organismos marinos. Por ejemplo, los odontocetos han incursionado en ambientes de agua dulce en múltiples ocasiones y en diversas partes del mundo (Fordyce, 1983; Cassens et al., 2000; Hulbert & Whitmore, 2006; Geisler et al., 2011; Boessenecker & Poust, 2015; Bianucci et al., 2013; Pyenson et al., 2015; Boersma & Pyenson, 2016; Benites-Palomino et al., 2020). El Mega-Humedal de Pebas no fue la excepción ya que se han encontrado fósiles de iniidos y platanistidos en distintas localidades (Bianucci et al., 2013; Benites-Palomino et al., 2020).

América del Sur y Central alrededor de 12 millones de años atrás, mostrando las localidades donde se han encontrado iniidos y platanistidos en ambientes marinos (azul) y de agua dulce (amarillo). (Modificado de Benites-Palomino et al., 2020).

En adición a los mamíferos marinos, el Mega-Humedal de Pebas fue un lugar excepcional para que distintos grupos de organismos de origen marino incursionaran y se adaptaran a ambientes de agua dulce y pantanosos, como por ejemplo las mantarrayas de agua dulce (Fontenelle et al., 2021) y algunos otros grupos de peces (Bloom & Lovejoy, 2017). Incluso algunos grupos se diversificaron para ocupar distintos espacios ecológicos y proliferaron durante la duración de este mega-humedal (Salas-Gismondi et al., 2015). No es la primera vez que se propone que la formación del Mega-Humedal de Pebas haya sido clave para la incursión de manatíes en cuerpos de agua dulce. Esta hipótesis se propuso por primera vez en los 1980's (Domning, 1982) y más recientemente en un estudio genético de las especies actuales (Silva de Zouza et al., 2021). El Potamosiren de Barzalosa es evidencia fósil que le da aún más veracidad a esta hipótesis (Suarez et al., 2021).


Las muelas de Potamosiren
Diferentes grupos de mamíferos herbívoros han evolucionado distintas adaptaciones como resultado de tener una dieta que incluye vegetación abrasiva o fibrosa. Por ejemplo, los caballos tienen dientes hipsodontes (dientes con coronas muy altas) que los hacen más resistentes o duraderos al desgaste. Otra posible alternativa para contrarrestar el desgaste es que el esmalte del diente sea más grueso de lo usual, haciéndolo más resistente. Mientras que una tercera estrategia es tener dientes que pueden ser reemplazados a medida que se van gastando.
Como mencione previamente, el esmalte inusualmente grueso de las muelas de Potamosiren es único entre los sirenios. Sin embargo, no es la primera vez que se observa este fenómeno en mamíferos marinos herbívoros. Y es que el esmalte engrosado nos recuerda a las muelas de Desmostylus, un mamífero marino herbívoro que habitaba a lo largo de las costas del Pacífico Norte hasta hace unos 10-12 millones de años. Desmostylus pertenece a un grupo completamente extinto llamado Desmostylia, y sus cráneos y esqueletos son tan particulares que todavía queda mucho por descifrar sobre su paleoecología e incluso sobre su postura en tierra y su relación con otras especies. Sin embargo, gracias a estudios isotópicos usando los dientes de Desmostylus conocemos un poco sobre su dieta (Clementz et al., 2003). Los resultados de ese estudio sugieren que los Desmostylus consumían distintos tipos de vegetación acuática, algunas, como los pastos marinos, cuales inevitablemente debía incluir interacción con el substrato e ingestión accidental de sedimento; en fin, una dieta relativamente variada y muy parecida a la del manatí de Florida (Trichechus manatus latirostris), los cuales tienen una dentadura muy particular como veremos más adelante. Como nota al calce, hay que mencionar que la dieta de los manatíes actuales es una excepción, ya que los sirenios han sido casi exclusivamente consumidores de pastos marinos durante la mayor parte de su historia evolutiva (Clementz, et al., 2003; MacFadden et al., 2004; Clementz & Sewall, 2011), y su morfología dental ha sido generalmente muy conservadora. Así que cuando observamos cualquier cambio significativo en la dentadura de una especie de sirenio inmediatamente despierta la curiosidad por conocer mejor sus hábitos alimenticios.

Parte de la mandíbula de un Desmostylus, incluyendo el cuarto premolar y las primeras dos muelas. Las muelas están compuestas de cúspides modificadas en columnas con esmalte muy grueso.

Los distintos ecosistemas que formaban parte del Mega-Humedal de Pebas permitieron que los manatíes tuviesen acceso a una cantidad mayor de vegetación, en adición a un incremento en la interacción con vegetación acuática cerca del substrato e ingestión accidental de sedimento. Esto claramente debió resultar en un cambio significativo en la dieta de estos sirenios (Domning, 1982; Beatty et al., 2012), que como antes mencionado, eran principalmente consumidores de pastos marinos. Tomando esto en consideración, en nuestro trabajo proponemos que el esmalte engrosado de las muelas de Potamosiren es una adaptación a una dieta más variada, incluyendo mayor cantidad de vegetación abrasiva y fibrosa. Y como verán, las especies de manatí que vinieron después de Potamosiren se adaptaron a esta dieta de una forma aún más particular.

Molares superiores (izquierda) y mandíbula (derecha) de Potamosiren magdalenensis. Aquí se puede apreciar la presencia de solamente tres molares por cuadrante.

Posterior a la extinción de Potamosiren aparece otra especie de manatí conocido como Ribodon limbatus el cual también se encuentra en depósitos de agua dulce del Mioceno tardío al Plioceno. Ribodon se diferencia de Potamosiren al tener más de tres molares por cuadrante (usualmente entre 4-5), los cuales son muy similares entre sí y son relativamente pequeños, tampoco tienen esmalte engrosado. Ribodon también se caracteriza porque sus muelas eran reemplazadas gradualmente. En otras palabras, a lo largo de la vida de un individuo las muelas se movían lentamente hacia al frente mientras que en la parte posterior iban saliendo muelas nuevas, una y otra vez! Este tipo de reemplazo horizontal de los dientes es una adaptación que se observa por primera vez en Ribodon y que todavía observamos en las tres especies de manatí actuales.

Detalles de la dentición de Ribodon (arriba) y Trichechus (abajo). Noten la presencia de multiples muelas, de similar morfología y tamaño, al igual que los dientes nuevos hacia la parte posterior de la fila dental.

Aún con esta nueva información, queda mucho por conocer sobre la historia evolutiva de los manatíes. Por ejemplo, todavía no conocemos bien la identidad del manatí de Pebas y tampoco conocemos bien la morfología craneal de Potamosiren y Ribodon. Similarmente, faltan estudios isotópicos que nos puedan dar una mejor idea de la dieta de estas especies de manatíes ancestrales. Esperemos que tengamos contestaciones a estas incógnitas en un futuro no tan lejano.

Los manatíes actuales pertenecen al género Trichechus, e incluyen tres especies - T. manatus (manatí antillano), T. inunguis (manatí amazónico) y T. senegalensis (manatí africano). En adición a estas tres especies, se conoce una subespecie extinta del manatí antillano del Pleistoceno de Norteamérica (T. manatus bakerorum) y una especie del Pleistoceno amazónico (T. hesperamazonicus) (Domning, 2005; Perini et al., 2020). Todas las especies de Trichechus (actuales y extintas) reemplazan sus muelas horizontalmente, y estas son aún más pequeñas que las de Ribodon, teniendo en algunos casos hasta siete muelas por cuadrante! Esto resulta en un sistema relativamente eficiente donde se reemplazan los dientes continuamente para contrarrestar una dieta variada que puede incluir vegetación fibrosa e ingestión accidental de sedimento. Sin embargo, no es perfecto, y la composición y tipo de sedimento también juega un papel importante. En lugares como el estado de Florida donde la arena tienen una mayor composición de cuarzo, el desgaste en los dientes de los manatíes es mayor que el observado en los que viven en el Caribe, donde las arenas están principalmente compuestas de carbonato de calcio (Domning & Hayek, 1984).

Literatura

Antoine, P.-O., M. A. Abello, S. Adnet, A. J. Altamirano Sierra, P. Baby, G. Billet, M. Boivin, Y. Calderón, A. Candela, J. Chabain, F. Corfu, D. A. Croft, M. Ganerod, C. Jaramillo, S. Klaus, L. Marivaux, R. E. Bavarrete, M. J. Orliac, F. Parra, M. E. Pérez, F. Pujos, J. C. Rage, A. Ravel, C. Robinet, M. Roddaz, J. V. Tejada-Lara, J. Velez-Juarbe, F. P. Wesselingh, and R. Salas-Gismondi. 2016. A 60-million-year Cenozoic history of western Amazonian ecosystems in Contamana, eastern Peru. Gondwana Research 31:30–59.

Beatty, B. L., T. Vitkovski, O. Lamnert, and T. E. Macrini. 2012. Osteological associations with unique tooth development in manatees (Trichechidae, Sirenia): a detailed look at modern Trichechus and a review of the fossil record. Anatomical Record 295:1504–1512.

Benites-Palomino, A., G. Aguirre-Fernandez, J. W. Moreno-Bernal, A. Vanegas, and C. Jaramillo. 2020. Miocene freshwater dolphins from La Venta, Huila, Colombia suggest independent invasions of riverine environments in tropical South America. Journal of Vertebrate Paleontology 40:e1812078.

Bianucci, G., O. Lambert, R. Salas-Gismondi, J. Tejada, F. Pujos, M. Urbina, and P.-O. Antoine. 2013. A Miocene relative of the Ganges river dolphin (Odontoceti, Platanistidae) from the Amazonian basin. Journal of Vertebrate Paleontology 33:741–745.

Bloom, D. D., and N. R. Lovejoy. 2017. On the origins of marine-derived freshwater fishes in South America. Journal of Biogeography 44:1927–1938.

Boersma, A. T., and N. D. Pyenson. 2016. Arktocara yakataga, a new fossil odontocete (Mammalia, Cetacea) from the Oligocene of Alaska and the antiquity of Platanistoidea. PeerJ 4:e2321.

Boessenecker, R. W., and A. W. Poust. 2015. Freshwater occurrence of the extinct dolphin Parapontoporia (Cetacea: Lipotidae) from the upper Pliocene nonmarine Tulare Formation of California. Palaeontology 58:489–496.

Cassens, I., S. Vicario, V. G. Waddell, H. Balchowsky, D. Van Belle, W. Ding, C. Fan, R. S. Lal Mohan, P. C. Simoes-Lopes, R. Bastida, A. Meyer, M. J. Stanhope, and M. C. Milinkovitch. 2000. Independent adaptation to riverine habitats that allowed survival of ancient cetacean lineages. Proceeding of the National Academy of Sciences U.S.A. 97:11343–11347.

Clementz, M. T., and J. O. Sewall. 2011. Latitudinal gradients in greenhouse seawater d18O: evidence from Eocene sirenian tooth enamel. Science 332:455–458.

Clementz, M. T., K. A. Hoppe, and P. L. Koch. 2003. A paleoecological paradox: the habitat and dietary preferences of the extinct tethythere Desmostylus inferred from stable isotope analysis. Paleobiology 29:506–519.

Domning, D. P. 1982. Evolution of manatees: a speculative history. Journal of Paleontology 56:599–619.

Domning, D. P. 1997. Sirenia. In: R. F. Kay, R. H. Madden, R. L. Cifelli, and J. J. Flynn (Eds.), Vertebrate Paleontology in the Neotropics: the Miocene Fauna of La Venta, Colombia. Smithsonian Institution Press, Washington and London, pp. 383–391.

Domning, D. P., and L.-A. C. Hayek. 1984. Horizontal tooth replacement in the Amazonian manatee (Trichechus inunguis). Mammalia 48:105–127.

Fontenelle, J. P., F. P. Luna Marques, M. A. Kolmann, and N. R. Lovejoy. 2021. Biogeography of the neotropical freshwater stingrays (Myliiobatiformes: Potamotrygoninae) reveals effects of continent-scale paleogeographic change and drainage evolution. Journal of Biogeography 00:1–14.

Fordyce, R. E. 1983. Rhabdosteid dolphins (Mammalia: Cetacea) from the middle Miocene, lake Frome area, South Australia. Alcheringa 7:27–40.

Geisler, J. H., M. R. McGowen, G. Yang, and J. Gatesy. 2011. A supermatrix analysis of genomic, morphological, and paleontological data from crown Cetacea. BMC Evolutionary Biology 11:1–33.

Hoorn, C., F. P. Wesselingh, H. T. Steege, M. A. Bermudez, A. Mora, J. Sevink, I. Sanmartín, A. Sanchez-Meseguer, C. L. Anderson, J. P. Figuerido, C. Jaramillo, D. Riff, F. R. Negri, H. Hooghiemstra, J. Lundberg, T. Stadler, T. Särkinen, and A. Antonelli. 2010. Amazonia through time: Andean uplift, climate change, landscape evolution, and biodiversity. Science 330:927–931.

Hulbert, R. C., and F. C. Whitmore. 2006. Late Miocene mammals from the Mauvilla local fauna, Alabama. Bulletin of the Florida Museum of Natural History. 46:1–28.

Kellogg, R. 1966. Fossil marine mammals from the Miocene Calvert Formation of Maryland and vVirginia, parts 3 and 4. Bulletin of the U. S. National Museum 247:65–101.

MacFadden, B. J., P. Higgins, M. T. Clementz, and D. S. Jones. 2004. Diets, habitat preferences, and niche differentiation of Cenozoic sirenians from Florida: evidence from stable isotopes. Paleobiology 30:297–324.

Pyenson, N. D, J. Velez-Juarbe, C. S. Gutstein, H. Little, D. Vigil, and A. O'Dea. 2015. Isthminia panamensis, a new fossil inioid (Mammalia, Cetacea) from the Chagres Formation of Panama and the evolution of 'river dolphins' in the Americas. PeerJ 2015: e1227. 

Reinhart, R. H. 1951. A new genus of sea cow from the Miocene of Colombia. Bulletin of the Department of Geological Sciences 28:203–214.

Salas-Gismondi, R., J. J. Flynn, P. Baby, J. V. Tejada-Lara, F. P. Wesselingh, and P.-O. Antoine. 2015. A Miocene hyperdiverse crocodylian community reveals peculiar trophic dynamics in proto-Amazonian mega-wetlands. Proceedings of the Royal Society B 282:20142490.

Silva de Souza, E. M., L. Freitas, E. K. da Silva Ramos, G. Selleghin-Veiga, M. C. Rachid-Ribeiro, F. A. Silva, M. Marmontel, F. Rodrigues dos Santos, A. Laudisoit, E. Verheyen, D. P. Domning, and M. Freitas Nery. 2021. The evolutionary history of manatees told by their mitogenomes. Scientific Reports 11:3564.

Suarez, C., J. N. Gelfo, J. W. Moreno-Bernal and J. Velez-Juarbe. 2021. An early Miocene manatee from Colombia and the initial Sirenian invasion of freshwater ecosystems. Journal of South American Earth Sciences 109:103277


Friday, May 15, 2020

The Greater Antillean Terrestrial Flora and Fauna, part I: the Oligocene

When trying to get an idea of the ancient flora and fauna of the Greater Antilles one of the best records comes from the early Oligocene (between 33-27 million years ago) of Puerto Rico. Now don't get me wrong, there is still much to discover and describe, but here I'll summarize current knowledge, up to the most recent publications mixed in with some extra stuff stemming from fieldwork in recent years.
At present, what we know largely derives from fossils collected from two sedimentary deposits, the Juana Diaz Formation and the San Sebastian Formation, found in southern and northern Puerto Rico, respectively. Both deposits represent a range of shallow marine, coastal and riverine deposits which makes them ideal for the preservation of a variety of species ranging across different environments. Since the beginning of last century various works have documented the marine fauna of these formations, from bivalves and gastropods (Hubbard, 1920; Maury, 1920), echinoderms (Jackson, 1922; Gordon, 1963; Velez-Juarbe and Santos, 2008; Donovan et al., 2019), crustaceans (Gordon, 1966; Schweitzer et al., 2006, 2008) and others. Marine vertebrates are present, although scarce, but there are at least three species of dugongids known from these early Oligocene deposits in Puerto Rico, namely "Halitherium" antillense Matthew, 1916, Caribosiren turneri, Reinhart, 1959, and Priscosiren atlantica Velez-Juarbe y Domning, 2014. There is also an interesting fish and elasmobranch fauna that is still largely undescribed. It is within these formations, that we find some of the best evidence for terrestrial plants, semiaquatic (i.e. turtles and crocodylians) and terrestrial vertebrates to whom we dedicate this brief review.
Representative stratigraphic section of the San Sebastian Formation, showing the location of isotopically-dated units (numbers in bold), and the distribution and occurrence of some of the fossils discussed here. (Modified from Marivaux et al., 2020).
Flora
Some of the earliest Oligocene fossils described from Puerto Rico consisted of a collection of plant remains from the San Sebastian Formation, including leaves, seeds and wood, described by Arthur Hollick (1928) and representing a total of 88 species. This work was followed many years later by the description of the palynoflora by Graham and Jarzen (1969) who reported 40 species, and more recently the description of a fossil seed by Herrera et al. (2014) also from the San Sebastian Fm. Seven species are both represented by leaves/seeds and pollen, so in total these works document a total of 122 plants that were present in Puerto Rico by the early Oligocene (Graham, 1996). Amongst the plants present there are some which are still known to occur naturally in Puerto Rico like Zamia, but others, like Sacoglottis tertiaria, represent a genus that is absent from the Antilles, although it is present in other parts of the Neotropics. This ancient flora also documents the presence of Eugenia which nowadays includes various species of trees and shrubs found in Puerto Rico, including some endemics like Eugenia borinquensis (guayabota de sierra) which is known from the highest elevations in the island. In sum, this collection of fossil plants represents an interesting combination, as it includes taxa that range across a variety of zones (temperate, to warm temperate to mangrove communities) giving us a profile of the flora present in the island from the mountains down to the coast (Graham and Jarzen, 1969; Graham, 1996).
Examples of fossil plants from the San Sebastian Formation. Top, part of a tree trunk; bottom, a pair of fossil leaves.
Amphibians
At present there is only one record of amphibians from the Oligocene of Puerto Rico, discovered in the San Sebastian Fm. This was published recently (Blackburn et al., 2020) and not only represents the oldest fossil amphibian from the Antilles, but is also the oldest record in the world of a frog of the genus Eleutherodactylus or coquí as they are commonly called in Puerto Rico and elsewhere. You can read more about this discovery here and here.
Life reconstruction of the fossil coquí from San Sebastian (aka coquí abuelo).
Turtles
One of the group of terrestrial/semiaquatic vertebrates that is found quite frequently in these deposits are turtles. However, so far there is only one publication describing material from the San Sebastian Fm. which belongs to a pelomedusoid or side-necked turtle, a group whose extant species are restricted to freshwater habitats (I wrote about it here; Wood, 1972). Fossils of side-necked turtles are also known from many other Oligocene through Miocene formation in Puerto Rico, including the Juana Diaz Formation. Usually these consist of shell fragments or limb bones, most which have yet to be described in detail. The one exception is a skull from the Cibao Formation (~16-12 million years; Ortega-Ariza et al., 2015) which was dubbed Bairdemys hartsteini Gaffney and Wood, 2002. The skull is well preserved, and represents a genus of turtles that has been since documented to occur in other parts of the Caribbean (Gaffney and Wood, 2002; Gaffney et al., 2008; Ferreira et al., 2015, 2018). So far it seems that pelomedusoids were the dominant group of turtles in the Paleogene and Neogene of the Antilles as no other groups seem to be present. Interestingly, Bairdemys seems to represent an adaptation of pelomedusoids to life in the ocean, differing from their extant relatives, and may have been ecological equivalents to some of the marine turtles that nowadays live in the region (Ferreira et al., 2015).
Fragmentary remains of a side-necked turtle from the San Sebastian Formation, prior to preparation for further study.
Crocodiles
Crocodiles have been around the Greater Antilles at least since the Eocene (here's an early post on that subject). From the Oligocene the only described species is the gharial Aktiogavialis puertoricensis Velez-Juarbe et al., 2007, from the San Sebastian Fm. The specimen we described consist only of the back end of the skull, but since its discovery, my colleagues and I have collected additional material, including bits of two other skulls and an associated partial skeleton. Part of this material is still getting prepared for subsequent description and publication. A second species of Aktiogavialis was described recently from late Miocene deposits in Venezuela (Salas-Gismondi et al., 2019). This suggest that Aktiogavialis represents a dispersal event from the Greater Antilles into South America.
Additional crocodylian remains are known from the Juana Diaz Formation which seem to seem to represent a different species and not a gharial, but we still need to find more material to be sure. In addition to these Oligocene fossils, in early-middle Miocene deposits in Cuba and Puerto Rico there are remains that seem to represent a group of endemic crocodylians (Brochu et al., 2007; Brochu y Jiménez-Vázquez, 2014). The material is fragmentary, but nevertheless very interesting as endemic groups of crocodylians have been described for other groups of islands around the world, and these from Cuba and Puerto Rico may represent the first example from the Americas.
Top left, dorsal view of the skull of Aktiogavialis puertoricensis next to a line drawing of the skull of an Indian gharial for comparison.
Terrestrial Mammals
Finding fossils of pre-Pleistocene terrestrial mammals is a major challenge in the Greater Antilles as most of the fossiliferous deposits are marine. As such, we must concentrate our efforts in deposits such as those represented in the Juana Diaz and San Sebastian formations. It is still challenging, but we have better chances in those than in the limestone deposits.

Sloths
The first evidence of Oligocene terrestrial mammals to be documented from the Greater Antilles consisted of the proximal end of a sloth femur (leg bone) discovered in the Juana Diaz Formation and described by Ross MacPhee and Manuel Iturralde-Vinent (1995). This discovery was, in part, what inspired these researchers to look deeply into the geology and paleogeography of the region and its role into the origins of the Greater Antillean land mammal fauna. The discovery of this Juana Diaz sloth suggested that the endemic sloths that inhabited the Greater Antilles until relatively recent times represent an old lineage that colonized the region around 33 million years ago. This eventually led to the proposal of the GAARlandia hypothesis as a potential pathway for colonization of the Greater Antilles by organisms from South America, a subject previously discussed here.
Even though some experts suggest that the affinities of the Juana Diaz sloth need to be carefully revised (Pujos et al., 2017), it has been shown through molecular analyses that Caribbean sloths did indeed arrive to the region a long time ago, and that they represent an endemic group known as Megalocnoidea (Delsuc et al., 2019; Presslee et al., 2019).
Phylogenetic relationships amongst sloths showing the basal position and divergence time of Caribbean sloths (Megalocnoidea). (From Delsuc et al., 2019:fig. 3.)
Rodents
At least two species of caviomorph rodents were present in Puerto Rico during the early Oligocene (Velez-Juarbe et al., 2014; Marivaux et al., 2020). Both species are part of the family Dinomyidae and include Borikenomys praecursor Marivaux et al., 2020, and a second, larger, yet to be named species. As with the sloths and coquí frogs, the discovery of these rodents imply that this particular group colonized the region during the late Eocene-early Oligocene (~33 million years ago) as these are related to species that lived up until about the early occupation of the island by humans. You can read more about their discovery here and here.
Los dientes de Borikenomys praecursor (izquierda) y del otro roedor fósil (derecha) de la Formación San Sebastian.
As you can see, most of what we know of the terrestrial flora and fauna of the Greater Antilles during the Oligocene stems from discoveries in a couple of formations in Puerto Rico, and show some interesting distinctions to what we find today in the region. Of course, like I said earlier there is still much to discover and describe as we learn more about the flora and fauna of the Caribbean between 33-27 million years ago. So this is it, for now, but stay tuned for news of more discoveries in the upcoming months/years.

Recommended Literature

Blackburn, D. C., R. M. Keeffe, M. C. Vallejo-Pareja, and J. Velez-Juarbe. 2020. The earliest record of Caribbean frogs: a fossil coquí from Puerto Rico. Biology Letters 16:20190947.

Brochu, C. A., and O. Jiménez-Vázquez. 2014. Enigmatic crocodyliforms from the early Miocene of Cuba. Journal of Vertebrate Paleontology 34:1094–1101.

Brochu, C. A., A. Nieves-Rivera, J. Vélez-Juarbe, J. D. Daza-Vaca, and H. Santos. 2007. Tertiary crocodylians from Puerto Rico: evidence for late Tertiary endemic crocodylians in the West Indies? Geobios 40:51–59.

Delsuc, F., M. Kuch, G. C. Gibb, E. Karpinski, D. Hackenberger, P. Szpak, J. G. Martínez, J. I. Mead, H. G. McDonald, R. D. E. MacPhee, G. Billet, L. Hautier, and H. N. Poinar. 2019. Ancient mitogenomes reveal the evolutionary history and biogeography of sloths. Current Biology 29:2031–2042.

Donovan, S. K., S. N. Nielsen, J. Velez-Juarbe, and R. W. Portell. 2019. The isicronine crinoid Isselicrinus Rovereto from the Paleogene of the Americas. Swiss Journal of Palaeontology 138:317–324.

Ferreira, G. S., M. Bronzati, M. C. Langer, and J. Sterli. 2018. Phylogeny, biogeography and diversification patterns of side-necked turtles (Testudines: Pleurodira). Royal Society Open Science 5:171773.

Ferreira, G. S., A. D. Rincón, A. Solórzano, and M. C. Langer. 2015. The last marine pelomedusoids (Testudines: Pleurodira): a new species of Bairdemys and the paleoecology of Stereogenyina. PeerJ 3:e1063.

Gaffney, E. S., and R. C. Wood. 2002. Bairdemys, a new side-necked turtle (Pelomedusoides: Podocnemididae) from the Miocene of the Caribbean. American Museum Novitates 3359:1–28.

Gaffney, E. S., T. M. Scheyer, K. G. Johnson, J. Bocquentin, and O. A. Aguilera. 2008. Two new species of the side necked turtle genus, Bairdemys (Pleurodira, Podocnemididae), from the Miocene of Venezuela. Paläontologische Zeitschrift 82:209–229.

Gordon, W. A. 1963. Middle Tertiary echinoids of Puerto Rico. Journal of Paleontology 37(3):628–642.

Gordon, W. A. 1966. Two crab species from the middle Tertiary of Puerto Rico. Transactions of the Third Caribbean Geological Conference, Kingston, Jamaica, 2nd-11th April, 1962:184–186.

Graham, A. 1996. Paleobotany of Puerto Rico - from Arthur Hollick's (1928) scientific survey paper to the present. Annals of the New York Academy of Sciences 776:103–114.

Graham, A., and D. M. Jarzen. 1969. Studies in neotropical botany. I. The Oligocene communities of Puerto Rico. Annals of the Missouri Botanical Garden 56:308–357.

Herrera, F., S. R. Manchester, J. Velez-Juarbe, and C. Jaramillo. 2014. Phytogeographic history of the Humiriaceae (Part 2).  International Journal of Plant Sciences 175:828–840.

Hollick, A. 1928. Paleobotany of Porto Rico. New York Academy of Sciences, Scientific Survey of Porto Rico and the Virgin Islands 7(3):177–393.

Hubbard, B. 1920. Tertiary Mollusca from the Lares district, Porto Rico. New York Academy of Sciences, Scientific Survey of Porto Rico and the Virgin Islands 3(2):79–164.

Jackson, R. T. 1922. Fossil echini of the West Indies. Carnegie Institution of Washington Publication 306:1–103.

MacPhee, R. D. E., and M. A. Iturralde-Vinent. 1995. Origin of the Greater Antillean land mammal fauna, 1: new Tertiary fossils from Cuba and Puerto Rico. American Museum Novitates 3141:1–30.

Marivaux, L., J. Velez-Juarbe, G. Merzeraud, F. Pujos, L. W. Viñola Lopez, M. Boivin, H. Santos-Mercado, E. J. Cruz, A. Grajales, J. Padilla, K. I. Velez-Rosado, M. Philippon, J.-L. Léticée, P. Münch, and P.-O. Antoine. 2020. Early Oligocene chinchilloid caviomorphs from Puerto Rico and the initial colonization of the West Indies. Proceedings of the Royal Society B 287:2019806.

Matthew, W. D. 1916. New sirenian from the Tertiary of Porto Rico. Annals of the New York Academy of Sciences 27:23–29.

Maury, C. J. 1920. Tertiary Mollusca from Porto Rico and their zonal relations. New York Academy of Sciences, Scientific Survey of Porto Rico and the Virgin Islands 3(1):1–77.

Ortega-Ariza, D., E. K. Franseen, H. Santos-Mercado, W. R. Ramírez-Martínez, E. E. Core-Suárez. 2015. Strontium isotope stratigraphy for Oligocene-Miocene carbonate systems in Puerto Rico and the Dominican Republic: Implications for Caribbean processes affecting depositional history. Journal of Geology 123:539–560.

Presslee, S., G. J. Slater, F. Pujos, A. M. Forasiepi, R. Fischer, K. Molloy, M. Mackie, J. L. Lanata, J. Southon, R. Feranec, J. Bloch, A. Hajduk, F. M. Martin, R. Salas Gismondi, M. Reguero, C. de Muizon, A. Greenwood, B. T. Chait, K. Penkman, M. Collins, and R. D. E. MacPhee. 2019. Paleoproteomics resolve sloth relationships. Nature Ecology and Evolution 3:1121–1130.

Pujos, F., G. De Iuliis, and C. Cartelle. 2017. A paleogeographic overview of tropical fossil sloths: towards an understanding of the origin of extant suspensory sloths? Journal of Mammalian Evolution 24:19–38.

Reinhart, R. H. 1959. A review of the Sirenia and Desmostylia. University of California Publications in Geological Sciences 36:1–146.

Salas-Gismondi, R., J. W. Moreno-Bernal, T. M Scheyer, M. R. Sánchez-Villagra, and C. Jaramillo. 2019. New Miocene Caribbean gavialoids and patterns of longirostry in crocodylians. Journal of Systematic Palaeontology 17:1049–1075.

Schweitzer, C. E., M. A. Iturralde-Vinent, J. L. Hetler, and J. Velez-Juarbe. 2006. Oligocene and Miocene decapods (Thalassinidiea and Brachyura) from the Caribbean. Annals of the Carnegie Museum of Natural History 75(2):111–136.

Schweitzer, C. E., J. Velez-Juarbe, M. Martinez, A. Collmar Hull, R. M. Fledmann, and H. Santos. 2008. New Cretaceous and Cenozoic Decapoda (Crustacea: Thalassinidea, Brachyura) from Puerto Rico, United States Territory. Bulletin of the Mizunami Fossil Museum 34:1–15.

Velez-Juarbe, J., and D. P. Domning. 2014. Fossil Sirenia of the West Atlantic and Caribbean region: X. Priscosiren atlantica, gen. et sp. nov. Journal of Vertebrate Paleontology 34:951–964.

Velez-Juarbe, J., and H. Santos. 2008. Fossil Echinodermata from Puerto Rico; pp. 369–395 in W. I. Ausich and G. D. Webster (eds.), Echinoderm Paleobiology. Indiana University Press, Bloomington, Indiana.

Velez-Juarbe, J., C. A. Brochu, and H. Santos. 2007. A gharial from the Oligocene of Puerto Rico: transoceanic dispersal in the history of a non-marine reptile. Proceedings of the Royal Society B 274:1245–1254.

Velez-Juarbe, J., T. Martin, R. D. E. MacPhee, and D. Ortega-Ariza. 2014. The earliest Caribbean rodents: Oligocene caviomorphs from Puerto Rico. Journal of Vertebrate Paleontology 34:157–163.

Wood, R. C. 1972. A fossil pelomedusid turtle from Puerto Rico. Breviora 392:1–13.