Roedores endémicos del Caribe: estructuras del oído interno y el enigmático Elasmodontomys

La semana pasada salió publicado un nuevo estudio en la revista científica Journal of Mammalian Evolution sobre los oídos de los roedores endémicos del Caribe* (Da Cunha et al., 2023). Específicamente en este trabajo examinamos en detalle las estructuras del oído interno para determinar si nos pueden ayudar a entender mejor como están relacionadas las distintas especies, con un enfoque particular en las especies gigantes extintas: Amblyrhiza inundata (Anguila, Isla de San Martín y San Bartolomé), Clidomys osborni (Jamaica) y Elasmodontomys obliquus (Puerto Rico). Estas tres especies gigantes generalmente se han clasificado dentro de la familia denominada como Heptaxodontidae junto con otras tres especies Quemisia gravis (La Española), Xaymaca fulvopulvis (Jamaica) y Tainotherium valei (Puerto Rico). Sin embargo, las relaciones de estos roedores gigantes con los otros grupos de roedores caribeños ha sido tema de debate por décadas, particularmente porque no se ha llegado a un consenso respecto a cual de tres superfamilias principales de roedores caviomorfos pertenecen: Cavioidea, Chinchilloidea u Octodontoidea.

*Los roedores caribeños son tema recurrente en este blog, aquí los post pasados: los roedores más antiguos del Caribe (Parte 1, 2 y 3), los roedores endémicos que habitaban en Puerto Rico y el resumen de los resultados de un estudio sobre la microestructura de sus dientes.

En la parte de arriba pueden observar los cráneos en vista ventral de especies representativas de las cuatro superfamilias de roedores caviomorfos y un acercamiento de la región auditiva del lado derecho donde se encuentran las estructuras que son el enfoque del nuevo estudio.
De izquierda a derecha: Pacarana (Dinomys branickii), Agutí brasileño (Dasyprocta leporina), Puerco espín kichwa (Coendou quichua), y Rata espinosa de cola corta (Proechimys brevicauda). En la esquina inferior derecha también se puede apreciar la región auditiva de Elasmodontomys obliquus.

El tema de la posición taxonómica de Heptaxodontidae se ha intensificado recientemente en gran parte por el descubrimiento de los roedores caviomorfos Borikenomys praecursor y una segunda especie más grande (aún sin nombrar), en depósitos del Oligoceno Temprano de Puerto Rico (Marivaux et al., 2020). Borikenomys comparte muchas características de sus molares con Elasmodontomys y Amblyrhiza. Cuando analizamos en detalle sus molares llegamos a la conclusión que esas especies forman parte de Chinchilloidea, lo cual sugiere: 1) que miembros de la superfamilia Chinchilloidea llegó a las Antillas mucho antes de lo previsto y, 2) que al menos algunos miembros de Heptaxodontidae son chinchilloideos (Marivaux et al., 2020). Estos resultados son similares a los de un estudio subsiguiente donde examinamos en detalle la microestructura de los incisivos de estos roedores (Marivaux et al., 2022). Sin embargo, en el tiempo transcurrido entre estas dos publicaciones, salió otro estudio con unos resultados interesantes, aunque contradictorios. Este otro trabajo por Roseina Woods y colegas analizan ADN antiguo (ADNa) obtenido de algunos de los roedores extintos del Caribe, incluyendo Elasmodontomys obliquus (Woods et al., 2021). Según sus resultados, Elasmodontomys, al igual que otras dos especies extintas, Brotomys voratus y Boromys offella (las cuales son parte del grupo de las ratas espinosas caribeñas [Heteropsomyinae]), ahora son parte de la familia Capromyidae, la cual incluye a las jutías que actualmente se pueden encontrar en algunas islas caribeñas. Basados en esos resultados, Woods et al. (2021) sugieren que todos los roedores caviomorfos endémicos de las Antillas pertenecen a una sola familia y representan un solo evento de colonización, en lugar de múltiples grupos y eventos como se ha propuesto en el pasado. Estos resultados contradicen los de nuestros estudios morfológicos para Elasmodontomys, al igual que otros estudios moleculares que incluyen a las jutías y ratas espinosas (e.g. Fabre et al., 2014; Courcelle et al., 2019; Marivaux et al., 2020, 2022). Desde mi punto de vista existen varias fallas en ese trabajo, desde un muestreo relativamente pequeño de las especies caribeñas extintas, a dudas sobre si el material que identificaron como Elasmodontomys y que usaron para el ADNa si representaba a esa especie y no a uno de los otros roedores que ocurren en el mismo depósito. Todo esto, en parte, nos trae al nuevo estudio.

Filogenia de las cuatro superfamilias de roedores caviomorfos (izquierda) y ejemplos de la variación en morfología del oído interno en especies representativas (derecha, a-l). Cavioidea en rojo, Erethizontoidea en amarillo, Octodontoidea en morado, y Chinchilloidea en aqua. En la parte inferior derecha se puede apreciar los oídos internos de Amblyrhiza (m), Clidomys (n), y Elasmodontomys (o). Tomado de Da Cunha et al. (2023:fig.1).

En este nuevo trabajo tomamos en cuenta una gran cantidad de especies extintas y actuales de roedores caribeños (Capromyinae, Heteropsomyinae y Heptaxodontidae), al igual que otros roedores, principalmente de América del Sur, con el fin de tener una representación de las todas las superfamilias de roedores caviomorfos (Erethizointoidea, Cavioidea, Chinchilloidea, Octodontoidea), para un total de 100 especies. Específicamente analizamos la morfología de la cóclea y los conductos semicirculares las cuales son las principales estructuras que se encuentran en el oído interno. La cóclea es la parte del oído interno que se encarga de la audición mientras que los conductos semicirculares (tres en total) se encargan del equilibrio. Para comparar las variaciones de la forma del oído interno entre las distintas especies utilizamos morfometría geométrica y métodos comparativos filogenéticos.

Análisis de la forma del oído medio en caviomorfos (con alometría). Aquí se puede observar la posición de Amblyrhiza y Clidomys, ambos más cercanos al Chinchilloidea más grande, Dinomys branickii (Dbra), en comparación con Elasmodontomys que se encuentra entre distintos grupos. Tomado de Da Cunha et al. (2023:fig.3).

Análisis de la forma del oído medio en caviomorfos (sin alometría).Aquí también se puede observar la posición de Amblyrhiza y Clidomys, ambos más cercanos al Chinchilloidea más grande, Dinomys branickii (Dbra), en comparación con Elasmodontomys que se encuentra en una posición más céntrica. Tomado de Da Cunha et al. (2023:fig.4).

Los resultados más relevantes de este estudio es que demostramos que la morfología del oído interno tiene una señal filogenética fuerte, en otras palabras, que cada grupo muestra un patrón morfológico que los distingue de otros. Interesantemente, la morfología de lo oídos internos de Amblyrhiza inundata y Clidomys osborni sugieren que estos pertenecen dentro de Chinchilloidea, lo cual es congruente con nuestras observaciones morfológicas de los dientes. Sin embargo, Elasmodontomys obliquus continua siendo enigmático, ya que la morfología de su oído interno presenta afinidades con distintos grupos (Chinchilloidea ó Octodontoidea), dependiendo si los datos se analizan tomando en consideración cambios relacionados al tamaño de cuerpo o no (también conocido como alometría). 

Aunque los resultados ambiguos para Elasmodontomys contradicen nuestros análisis (Marivaux et al., 2020, 2022), son más o menos consistente con los resultados de un estudio detallado de su basicráneo (MacPhee, 2011). Así que su relación con los otros roedores endémicos caribeños todavía no es clara, al menos por ahora. En otras palabras: ¡Elasmodontomys es raro!

Estas discrepancias morfológicas en Elasmodontomys puede que sean el resultado de algún efecto insular, o que quizás todavía no entendemos por completo los efectos de gigantismo y alometría en algunos grupos. Quizás en un futuro no tan distante se pueda replicar el estudio de ADN antiguo de Woods et al. (2021) o hacer estudios paleoproteómicos que nos ayuden a descifrar este misterioso roedor.

Literatura

Courcelle, M., M.-K. Tilak, Y. L. R. Leite, E. J. P. Douzeri, and P.-H. Fabre. 2019. Digging for the spiny rat and hutia phylogeny using a gene capture approach, with the description of new mammal subfamily. Molecular Phylogenetics and Evolution 136:241–253.

Da Cunha, L., L. W. Viñola-López, R. D. E. MacPhee, L. Kerber, J. Vélez-Juarbe, P.-O. Antoine, M. Boivin, L. Hautier, R. Lebrun, L. Marivaux, and P.-H. Fabre. 2023. The inner ear of caviomorph rodents: phylogenetic implications and application to extinct West Indian taxa. Journal of Mammalian Evolution. DOI: 10.1007/s10914-023-09675-3

Fabre, P.-H., J. T. Vilstrup, M. Raghavan, C. Der Sarkissian, E. Willerslev, E. J. P. Douzery, and L. Orlando. 2014. Rodents of the Caribbean: origin and diversification of hutias unravelled by next-generation museomics. Biology Letters 10:20140266.

MacPhee, R. D. E. 2011. Basicranial morphology and relationships of Antillean Heptaxodontidae (Rodentia, Ctenohystrica, Caviomorpha). Bulletin of the American Museum of Natural History 363:1–70.

Marivaux, L., L. W. Viñola-López, M. Boivin, L. Da Cunha, P.-H. Fabre, R. Joannes-Boyau, G. Maincent, P. Münch, N. S. Stutz, J. Vélez-Juarbe, and P.-O. Antoine. 2022. Incisor enamel microstructure of West Indian caviomorphs hystricognathous rodents (Octodontoidea and Chinchilloidea). Journal of Mammalian Evolution 29:969–995.

Marivaux, L., J. Vélez-Juarbe, G. Merzeraud, F. Pujos, L. W. Viñola-López, M. Boivin, H. Santos-Mercado, E. J. Cruz, A. Grajales, J. Padilla, K. I. Vélez-Rosado, M. Philippon, J.-L. Léticée, P. Münch, and P.-O. Antoine. 2020. Early Oligocene chinchilloid caviomorphs from Puerto Rico and the initial rodent colonization of the West indies. Proceedings of the Royal Society B 287:20192806.

Woods, R., I. Barnes, S. Brace, and S. T. Turvey. 2021. Ancient DNA suggest single colonization and within-archipelago diversification of Caribbean caviomorph rodents. Molecular Biology and Evolution 38:84–95.

Roedores endémicos del Caribe: una mirada cercana a la microestructura de los incisivos

 Esta semana ha salido una nueva publicación en el Journal of Mammalian Evolution donde junto con un nutrido grupo de colegas describimos la microestructura del esmalte de los incisivos de los roedores caviomorfos caribeños (Marivaux et al., 2022). Los lectores habituales de este blog recordarán que el tema de los roedores caribeños es uno que tocamos con cierta frecuencia, desde las diversas entradas sobre los roedores más antiguos de la región (Partes 1, 2 y 3) hasta un resumen de las diversas especies que han existido en Puerto Rico. Para los que quizás no estén tan familiarizados o necesiten un resumen, les daré un poco de contexto el cual también servirá para entender parte de los motivos detrás del nuevo estudio.

Mapa de distribución de especies actuales de jutías (modificado de Fabre et al., 2014). 

Actualmente en las Antillas existe un grupo de roedores endémicos pertenecientes a la subfamilia Capromyinae, coloquialmente conocidos como jutías. Aunque actualmente hay alrededor de 13 especies (ver mapa arriba), en el pasado, particularmente durante el periodo Cuaternario existían muchas más y gozaban de una distribución más amplia (Woods et al., 2001; Fabre et al., 2014; Courcelle et al., 2019). En adición a esto, existía dos grupos adicionales de roedores caviomorfos endémicos, los Heteropsomyinae y los "Heptaxodontidae" o "jutías gigantes" (Woods et al., 2001; MacPhee, 2009; Upham, 2017). Los Capromyinae y Heteropsomyinae son parte de una radiación endémica de "ratas espinosas" antillanas (Echimyidae), que aparecen en la región por primera vez en el Mioceno temprano de Cuba, representados por la especie Zazamys veronicae (MacPhee & Iturralde-Vinent, 1995). Sin embargo, la relación entre las "jutías gigantes" y otros grupos de roedores caviomorfos ha sido un tema de debate por mucho tiempo, resultando en distintas hipótesis sobre cuales son sus parientes actuales más cercanos (ver resumen en MacPhee, 2011).

Para añadirle a el tema de las "jutías gigantes", en 2020 describimos dos especies de roedores del Oligoceno temprano de Puerto Rico, Borikenomys praecursor y una segunda especie, parecida a Borikenomys, pero más grande (Marivaux et al., 2020). Los resultados del análisis filogenético de ese trabajo sugieren un parentesco entre Borikenomys y Elasmodontomys obliquus ambas especies a su vez cerca a la familia Dinomyidae y con Amblyrhiza inundata en una posición más basal, pero todos dentro del grupo conocido como Chinchilloidea. Mientras que los Capromyinae y Heteropsomyinae son parte de la familia Echimyidae en el grupo Octodontoidea. Elasmodontomys y Amblyrhiza son dos de las especies tradicionalmente clasificadas como parte de Heptaxodontidae ("jutías gigantes"). Por lo cual, nuestros resultado sugieren que Borikenomys y algunas de las "jutías gigantes" posiblemente representan una radiación endémica de Chinchilloidea que llegaron a la región a finales del Eoceno, hace unos 33 millones de años atrás. No obstante, el deseo de utilizar todas las fuentes de información morfológicas posibles nos llevó al trabajo que recién publicamos.

Relaciones evolutivas entre los roedores caviomorfos del Caribe. Octodontoidea (color vino) incluye a las jutías (Capromyinae + Heteropsomyinae), mientras que en azul se observa al clado Chinchilloidea, el cual incluye a Borikenomys praecursor y al menos dos de las "jutías gigantes" (Elasmodontomys obliquus y Amblyrhiza inundata). Modificado de Marivaux et al. (2020).

Para tratar de entender mejor las relaciones entre las distintas especies de roedores endémicos caribeños nos dimos la tarea de analizar la microestructura del esmalte de los dientes incisivos de los Capromyinae, Heteropsomyinae, Heptaxodontidae y Borikenomys (Marivaux et al., 2022). Este tipo de análisis requiere que los incisivos se corten longitudinalmente para luego examinar esa superficie utilizando un microscopio electrónico de barrido (scanning electron microscope), para así observar los detalles de la microestructura de la parte interna del esmalte.

Aquí se observa un incisivo cortado longitudinalmente y las zonas y subzonas del esmalte que se examinan en detalle a diferentes aumentos. Tomado de Marivaux et al. (2022).

Para que nuestro trabajo fuera lo más completo posible, utilizamos especímenes de varias colecciones para así tener representantes de la mayor cantidad de especies de roedores caviomorfos caribeños (actuales y extintos) como fuera posible, con un total de 18 especies. Decidimos estudiar la microestructura del esmalte ya que la misma tiene lo que nos referimos como señal filogenética. En otras palabras, la microestructura de los incisivos de roedores tiene una morfología específica y distintiva para cada grupo y nos puede dar una buena idea respecto a qué grupo pertenecen los especímenes que se están examinando. Esta es una herramienta muy útil, especialmente en casos donde se requiere información adicional o cuando solamente encontramos incisivos y no hay otros dientes. Y esto fue el caso en un trabajo previo, del 2014, donde haciendo este tipo de análisis logramos demostrar que los roedores caviomorfos ya estaban en las Antillas para el Oligoceno temprano (aquí hay más detalles sobre ese trabajo). 

Los caviomorfos presentan varios tipos de organización de los cristales de hidroxiapatita que conforman la parte interna del esmalte de los dientes. Los primeros dos tipos se clasifican como Sbt. 1 y Sbt. 2 incluyendo una etapa transicional que se le conoce como Sbt. 1-2. Estos tipos son los más plesiomórficos (o primitivos), mientras que el tercero, Sbt. 3 es el más derivado o avanzado y es el arreglo con mayor resistencia estructural. Entre los roedores caviomorfos los tipos Sbt. 1 y 2 se ven en tres grupos: Erethizontoidea (e.g. coendúes y puercoespines), Cavioidea (e.g. capibaras y agutíes) y Chinchilloidea (e.g. pacaranas y chinchillas); mientras que el Sbt. 3 es exclusivo de los Octodontoidea (e.g. jutías y ratas espinosas). Cada tipo de microestructura de esmalte aparece muy temprano durante la historia evolutiva de cada grupo, prácticamente, cada grupo ya está diferenciado desde el Eoceno-Oligoceno (Martin, 2004, 2005; Boivin et al., 2019).

Los resultados de nuestro estudio muestran que los Capromyinae (e.g. Isolobodon portoricensis y Capromys pilorides) y los Heteropsomyinae (e.g. Boromys torrei), tienen microestructura de esmalte tipo Sbt. 3 (ver figura abajo). Esto es consistente con su clasificación dentro de Octodontoidea y con resultados de otros estudios morfológicos y moleculares.

Detalle de la microestructura de esmalte de varias especies de caviomorfos caribeños, específicamente los Capromyinae Isolobodon portoricensis y Capromys pilorides, y Heteropsomyinae, representado por Boromys torrei. En las imágenes a la derecha se puede apreciar el mayor grado de entrelazamiento de los cristales de hidroxiapatita que forman el esmalte (modificado de Marivaux et al., 2022).

Mientras tanto, en los "Heptaxodontidae" la microestructura del esmalte observada es de los tipos Sbt.1 en Clidomys sp., y Sbt. 1-2 (intermedio) en Elasmodontomys obliquus y Amblyrhiza sp., el cual también ocurre en Borikenomys praecursor (ver figura abajo). Esta morfología, junto con la de sus molares, sugiere que estas especies están emparentadas y pertenecen dentro de Chinchilloidea, lo cual es congruente con el análisis filogenético que publicamos hace unos años (Marivaux et al., 2020). Adicionalmente, Clidomys y Amblyrhiza también comparten características de la región auditiva con otros Chinchilloidea. 

Detalle de la microestructura de esmalte de varias especies de caviomorfos caribeños, específicamente los "Heptaxodontidae" Elasmodontomys obliquus y Amblyrhiza sp., y Borikenomys praecursor. En las imágenes a la derecha se puede observar la organización menos compleja de los cristales de hidroxiapatita que forman el esmalte (modificado de Marivaux et al., 2022).

Sin embargo, estos resultados contrastan con los de un estudio de ADN antiguo (ADNa) donde sugieren que Elasmodontomys es un Capromyinae (Woods et al., 2021), lo cual implicaría que las complejas características dentales compartidas entre Borikenomys, Clidomys, Elasmodontomys y Amblyrhiza evolucionaron convergentemente. Implica además que en Elasmodontomys ocurrió una reversión evolutiva en la microestructura de los incisivos, de tener un antepasado con Sbt. 3 a tener la versión más plesiomórfica y estructuralmente menos estable de Sbt. 1-2. Esto difiere del patrón general que se observa en los Octodontoidea (incluyendo Capromyinae), los cuales presentan microestructura tipo Sbt. 3 desde finales del Eoceno y sería un tipo de reversión evolutiva sin precedente, ya que la presión selectiva es a reenforzar los incisivos, no a debilitarlos.

Otra alternativa a esta discrepancia entre resultados morfológicos y moleculares es que sea el resultado de un error de muestreo en el estudio de Woods et al. (2021). La probabilidad de esto se debe a que los restos de Elasmodontomys se encuentran frecuentemente en la misma localidad que los de Heteropsomys (e.g. McFarlane, 1999; Vélez-Juarbe & Miller, 2007), e incluso Isolobodon (pers. obs.). Partiendo de esto, la mejor forma de resolverlo será extraer ADNa de restos que sin duda sean de Elasmodontomys (e idealmente otras especies de "jutías gigantes"). También hay que concentrar esfuerzos de campo para encontrar fósiles que ayuden a completar el registro fósil de los roedores caviomorfos caribeños. 

Literatura

Courcelle, M., M.-K. Tilak, Y. L. R. Leite, E. J. P. Douzery, and P.-H. Fabre. 2019. Digging for the spiny rat and hutia phylogeny using a gene capture approach, with the description of a new mammal subfamily. Molecular Phylogenetics and Evolution 136:241–253.

Fabre, P.-H., J. T. Vilstrup, M. Raghavan, C. Der Sarkissian, E. Willerslev, E. J. P. Douzery, and L. Orlando. 2014. Rodents of the Caribbean: origin and diversification of hutias unravelled by next-generation museomics. Biology Letters 10:20140266.

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MacPhee, R. D. E. 2011. Basicranial morphology and relationships of Antillean Heptaxodontidae (Rodentia, Ctenohystrica, Caviomorpha). Bulletin of the American Museum of Natural History 363:1–70.

MacPhee, R. D. E. and M. A. Iturralde-Vinent. 1995. Origin of the Greater Antillean land mammal fauna, 1: new Tertiary fossils from Cuba and Puerto Rico. American Museum Novitates 3141:1–30.

Marivaux, L., L. W. Viñola-López, M. Boivin, L. Da Cunha, P.-H. Fabre, R. Joannes-Boyau, G. Maincent, P. Münch, N. S. Stutz, J. Vélez-Juarbe, and P.-O. Antoine. 2022. Incisor enamel microstructure of West Indian caviomorph hystricognathous rodents (Octodontoidea and Chinchilloidea). Journal of Mammalian Evolution. DOI: 10.1007/s10914-022-09631-7

Marivaux, L., J. Vélez-Juarbe, G. Merzeraud, F. Pujos, L. W. Viñola López, M. Boivin, H. Santos-Mercado, E. J. Cruz, A. Grajales, J. Padilla, K. I. Vélez-Rosado, M. Philippon, J.-L. Léticée, P. Münch, and P.-O. Antoine. 2020. Early Oligocene chinchilloid caviomorphs from Puerto Rico and the initial rodent colonization of the West Indies. Proceedings of the Royal Society B 287:20192806.

Martin, T. 2004. Incisor enamel microstructure of South America's earliest rodents: implication for caviomorph origin and diversification. In: Campbell, K. E. (ed.) The Paleogene Mammalian Fauna of Santa Rosa, Amazonian Peru. Natural History Museum of Los Angeles County Science Series 40:131–140.

Martin, T. 2005. Incisor enamel schmelzmuster diversity in South America's oldest rodent fauna and early caviomorph history. Journal of Mammalian Evolution 12:405–417.

McFarlane, D. E. 1999. Late Quaternary fossil mammals and last occurrence dates from caves at Barahona, Puerto Rico. Caribbean Journal of Science 35:238–248.

Upham, N. S. 2017. Past and present of insular Caribbean mammals: understanding Holocene extinctions to inform modern biodiversity conservation. Journal of Mammalogy 98:913–917.

Vélez-Juarbe, J., and T. E. Miller. 2007. First report of a Quaternary crocodylian from a cave deposit in northern Puerto Rico. Caribbean Journal of Science 43:273–277.

Vélez-Juarbe, J., T. Martin, R. D. E. MacPhee, and D. Ortega-Ariza. 2014. The earliest Caribbean rodents: Oligocene caviomorphs from Puerto Rico. Journal of Vertebrate Paleontology 34:157–163.

Woods, C. A., R. Borroto-Páez, and C. W. Kilpatrick. 2001. Insular patterns and radiations of West Indian rodents. In: Woods, C. A., & Sergile, F. E. (eds.) Biogeography of the West Indies: Patterns and Perspectives. CRC Press, Boca Raton, pp. 335–353.

Woods, R., I. Barnes, S. Brace, and S. T. Turvey. 2021. Ancient DNA suggests single colonisation and within-archipelago diversification of Caribbean caviomorph rodents. Molecular Biology and Evolution 38:84–95.